Nach dem 2. Weltkrieg begann mit dem seit Herbst 1946 als Kirchenmusiker angestellten Kurt Freitag eine beispielhafte kirchenmusikalische Arbeit in Fulda. In einem Brief an die Landeskirche schreibt der damalige Pfarrer Kappner unter anderem:

„Die Anstellung eines hauptamtlichen Organisten ist im Hinblick auf die Vorpostenstellung der Gemeinde Fulda erfolgt. Es erscheint der Gemeinde wichtig, gegenüber der gut ausgeübten katholischen Kirchenmusik die evangelische Kirchenmusik recht zu vertreten.“

Am 1. November 1966 wird Manfred Kroh Nachfolger von Kurt Freitag. Er hatte an der damaligen Kirchenmusikschule in Schlüchtern sein Studium absolviert. In seine Zeit als Chorleiter fällt auch die Umbenennung des Chores in Kantorei der Christuskirche bzw. Kantorei der Gesamtgemeinde. 1981 wurde Manfred Kroh auf Grund seiner Verdienste um die evangelische Kirchenmusik der Titel Kirchenmusikdirektor verliehen.

Nach dem Tod Manfred Krohs im Dezember 1993 sprangen Landeskirchenmusikdirektor Martin Bartsch und der Leiter der Kirchenmusikalischen Fortbildungsstätte KMD Gunther Martin Göttsche bis zur Neubesetzung der Stelle ein.

Mit dem Beginn des Jahres 1995 begann Christian Mellin seinen Dienst als Kantor an der Christuskirche und Bezirkskantor des Kirchenkreises Fulda. Er initiierte unter anderem die Bach-Kantaten zum Mitsingen und führte die regelmäßige Aufführung von großen Oratorien fort.

Seit Januar 2015 hat Kantor Andreas Schneidewind, Leiter der Kirchenmusikalischen Fortbildungsstätte Schlüchtern, die Leitung der Kantorei inne.